Śpiewak rozpoczął karierę pod kierunkiem Williama Christie, kiedy został wybrany do wykonania partii Telemacha w Powrocie Ulissesa do ojczyzny Monteverdiego na Festival d’Aix-en-Provence w 2000 r., a później w Teatro Real w Madrycie. Kontynuował współpracę z dyrygentem przy Dawidzie i Jonatanie Charpentiera i Atysie Lully’ego w reżyserii Jeana-Marie Villégiera. Specjalizuje się w muzyce dawnej, śpiewał w Persée Lully’ego z Hervé Niquetem, następnie w partii tytułowej w Pigmalionie Rameau w Théâtre du Châtelet, Dydonie i Eneaszu Purcella u boku Jane Glover, tytułowe role w operach Actéon Charpentiera i Thésée Lully’ego (reż. Jean-Louis Martinoty) pod batutą Emmanuelle Haïm, rolę Acisa w Acisie i Galatei Händla z zespołem Le Banquet Céleste pod dyrekcją Damiena Guillona (reż. Anne-Laure Liégeois), a także w Orfeuszu Monteverdiego (rola tytułowa) z Les Arts Florissants pod kierunkiem Paula Agnew (DVD, Harmonia Mundi). Do swojego repertuaru dodał kolejne role wykonane w wersji koncertowej: w Królu Arturze Purcella z Joëlem Suhubiette’em i Partenope Händla z Ottaviem Dantone.
Od początku Cyril Auvity regularnie współpracuje z Christophe’em Roussetem: The Fairy Queen Purcella, Platée Rameau (Tespis/Merkury; reż. Mariame Clément) w Opéra National du Rhin, La Calisto Cavallego (Pan/Natura, reż. Macha Makeïeff) w Théâtre des Champs-Elysées, Les Indes galantes Rameau (reż. Laura Scozzi) w Théâtre du Capitole de Toulouse. Nagrał też z nim opery Lully’ego: Bellérophon z Les Talents Lyriques (rola tytułowa), Amadis (rola tytułowa), a ostatnio Isis. W rolach mozartowskich zaczynał od Don Ottavia w Don Giovannim pod batutą Emmanuela Krivine’a, następnie występował jako Tamino i Monostatos w Czarodziejskim flecie w Opéra National de Bordeaux (reż. Laura Scozzi). Zainteresowany współczesnym repertuarem wcielił się w postać Dyrektora Kabaretu w operze Pinokio Philippe’a Boesmansa w Opéra National de Bordeaux (reż. Joël Pommerat).
Jego solowy album Stances du Cid został wydany przez Glossę i nagrodzony Diapason d’Or. Kolejne płyty wydane przez wydawnictwo Glossa to: La descente d’Orphée aux enfers Charpentiera (2018), Constantijn Huygens: Pathodia sacra et profana (2020).
Ostatnie i przyszłe projekty artysty to m.in.: Platée (Tespis, Mercure) z Williamem Christie i Robertem Carsenem w Theater an der Wien; nowa inscenizacja Les Indes galantes (Valère, Tacmas) z Ivorem Boltonem w reżyserii Sidiego Larbiego Cherkaoui w Bayerische Staatsoper w Monachium; Alcyone (Céïx) Marais w reżyserii Louise Moaty i pod dyrekcją Jordiego Savalla; Jazon w Medei Charpentiera w nowej inscenizacji Davida McVicara w Grand Théâtre w Genewie; ponownie występ z Leonardem Garcíą Alarcónem w Les Indes galantes w reżyserii Lydii Steier oraz w Teater an der Wien z Giovannim Antoninim i Robertem Carsenem w Rappresentatione di Anima, et di Corpo Cavallego.